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Vol. 25. Núm. 6.Noviembre - Diciembre 2014Páginas 247-294
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Vol. 25. Núm. 6.Noviembre - Diciembre 2014Páginas 247-294
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DOI: 10.1016/j.neucir.2014.07.003
Fascículos asociativos ínsulo-operculares: revisión de su anatomía y de las implicaciones para el abordaje transopercular a la ínsula
Insular-opercular associative tracts: Review of their anatomy and relevance for the trans-opercular approach to the insula
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Carlos Buchelia, David Matoa, Enrique Marco de Lucasb, Juan A. García-Porreroc, Alfonso Vázquez-Barqueroa, Juan Martinoa,
Autor para correspondencia
juan.martino@hotmail.com

Autor para correspondencia.
a Departamento de Neurocirugía, Hospital Universitario Marqués de Valdecilla, Fundación Instituto de Investigación Marqués de Valdecilla (IDIVAL), Santander, Cantabria, España
b Departamento de Radiología, Hospital Universitario Marqués de Valdecilla, Fundación Instituto de Investigación Marqués de Valdecilla (IDIVAL), Santander, Cantabria, España
c Departamento de Anatomía y Bilogía Celular, Universidad de Cantabria, Santander, Cantabria, España
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Resumen
Introducción

No hay estudios que revisen en detalle y de forma sistemática la anatomía de los fascículos asociativos ínsulo-operculares.

Objetivo

En el presente trabajo, se realizó una extensa revisión de la literatura reciente de las fibras de asociación relacionadas con el lóbulo de la ínsula y los opérculos.

Resultados

Los tractos conectados con los opérculos son el fascículo frontal oblicuo, el fascículo arcuato, la porción horizontal del fascículo longitudinal superior y el fascículo longitudinal medial. A nivel de la ínsula, el fascículo fronto-occipital inferior (FFOI) discurre paralelo al fascículo uncinado, atravesando la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum.

Conclusiones

La pars triangular y orbicular de la circunvolución frontal inferior y la parte media y anterior de la circunvolución temporal superior están menos conectadas con la red perisilviana asociativa. De esta forma, constituyen 2 corredores anatómicos para el abordaje transopercular a la ínsula.

Palabras clave:
Disección de fibras
Estimulación eléctrica intraoperatoria
Ínsula
Tractografía por tensor de difusión
Sustancia blanca cerebral
Abstract
Introduction

The insula is a highly connected area, as an intricate network of afferent and efferent projections connect it with adjacent and distant cortical regions.

Objective

To perform an extensive review of recent literature to analyse the anatomy of the associative tracts related to the insula.

Results

The frontal aslant tract, arcuate fasciculus, horizontal portion of the superior longitudinal fasciculus and the middle longitudinal fasciculus are associative tracts connected to the opercula. The inferior fronto-occipital fasciculus (IFOF) and uncinate fasciculus run under the anterior and inferior portion of the insula.

Conclusions

the pars triangularis and orbicularis of the inferior frontal gyrus, as well as the middle and anterior part of the superior temporal gyrus, have few connections with the perisylvian associative network. Consequently, in the trans-opercular approach to the insula, these 2 regions represent anatomical corridors that give access to the insula. The IFOF and the uncinate fasciculus represent the deep functional margin of resection.

Keywords:
Fiber dissection
Intraoperative electrical stimulation
Insula
Diffusion tensor imaging tractography
White matter
Texto Completo
Introducción

El lóbulo de la ínsula está localizado en la profundidad de la cisterna silviana, cubierto por los opérculos frontal, parietal y temporal. La ínsula recubre el núcleo estriado y el tálamo, y por su superficie discurre la arteria cerebral media1,2. La anatomía superficial de la región insular se ha descrito con gran detalle en numerosas publicaciones1-3. La ínsula tiene forma triangular y contiene 3 circunvoluciones cortas anteriores y 2 circunvoluciones largas posteriores. El surco central de la ínsula separa los 2 grupos de circunvoluciones. Sobre la base de la estructura tridimensional de la ínsula dentro de la cisterna silviana, la superficie insular se divide en una faceta superior (compuesta por la parte superior de las circunvoluciones cortas, el surco central y la parte superior de la circunvolución larga superior) y una faceta inferior (compuesta por la parte inferior de las circunvoluciones cortas, la parte inferior de la circunvolución larga superior y por la circunvolución larga inferior). El borde de la ínsula separa estas 2 facetas4. Las circunvoluciones frontales operculares que recubren la cisterna silviana son las circunvoluciones orbitarias lateral y posterior, pars orbitalis, triangularis y opercularis de la circunvolución frontal inferior y la circunvolución precentral. Las circunvoluciones operculares parietales y temporales que recubren la cisterna silviana son las circunvoluciones poscentral, supramarginal y temporal superior4.

La región insular es un área de elevada conectividad, ya que existe una intrincada red de proyecciones aferentes y eferentes que conectan la ínsula con regiones corticales adyacentes y distantes2,5-7. El conocimiento de la anatomía de las conexiones de la ínsula es de especial importancia para la extirpación de gliomas insulares. Estos tumores tienen un patrón de crecimiento infiltrativo con invasión y migración por los tractos de sustancia blanca, por lo que con frecuencia se extienden hacia los opérculos8. A pesar de la importancia de la conectividad insular, no hay estudios que revisen en detalle y de forma sistemática la anatomía de los tractos asociativos ínsulo-operculares.

En el presente trabajo, se revisó la anatomía de los fascículos cerebrales asociativos relacionados con la ínsula y los opérculos. Se discute la importancia de esta anatomía para la planificación de la cirugía de gliomas insulares.

Desarrollo

Se realizó una revisión exhaustiva de la literatura de los últimos 20 años con la finalidad de analizar la trayectoria y las relaciones tridimensionales de los fascículos cerebrales asociativos relacionados con el lóbulo de la ínsula y los opérculos.

Los fascículos asociativos relacionados con la ínsula pueden dividirse en 2 categorías:

  • 1.

    Fascículos operculares: fascículo longitudinal superior (FLS), fascículo longitudinal medial (FLM) y fascículo frontal oblicuo (FFO) (fig. 1).

    Figura 1.
    (0,17MB).

    A) Reconstrucción mediante tractografía por tensor de difusión (TTD) de la porción horizontal del fascículo longitudinal superior (1) y del fascículo arcuato (2) en un hemisferio izquierdo. B) Reconstrucción mediante TTD del fascículo arcuato (2) y del fascículo longitudinal medial (3) en un hemisferio izquierdo. C) Reconstrucción mediante TTD del fascículo frontal oblicuo en un hemisferio izquierdo.

  • 2.

    Fascículos que atraviesan la ínsula: fascículo fronto-occipital inferior (FFOI) y fascículo uncinado (fig. 2).

    Figura 2.
    (0,11MB).

    Reconstrucción mediante tractografía por tensor de difusión del fascículo fronto-occipital inferior (5) y del fascículo uncinado (6) en un hemisferio izquierdo.

Fascículos opercularesFascículo longitudinal superior

Estudios recientes de tractografía por tensor de difusión (TTD) han revelado que el FLS es un sistema complejo de fibras de asociación que se compone de 3 tractos9,10: a) segmento horizontal; b) segmento vertical, y c)) fascículo arcuato. El segmento vertical del FLS conecta el lóbulo temporal posterior con la circunvolución angular9-11. Por tanto, este segmento del FLS no tiene relación con el opérculo y no se discutirá en mayor detalle en esta revisión.

Catani et al.10 fueron los primeros en describir el segmento horizontal en los humanos utilizando TTD (fig. 1). Con respecto a las conexiones caudales de este tracto, dichos autores describen que se conecta con el lóbulo parietal inferior. Estudios recientes con DTI, así como estudios de disección anatómica, han revelado que este fascículo se conecta posteriormente con la circunvolución supramarginal y con la porción posterior de la circunvolución temporal superior9,12. El extremo anterior del tracto se conecta con el córtex premotor ventral y con la parte posterior de la circunvolución frontal inferior (fig. 3). Estas 2 regiones están implicadas en los pasos finales de la producción del lenguaje13. Adicionalmente, la estimulación eléctrica intraoperatoria de este tracto en el hemisferio izquierdo induce alteraciones en la articulación del lenguaje (disartria y anartria) con alta reproducibilidad14. Basado en estas observaciones, Duffau considera que este tracto forma parte de la vía fonológica dorsal y ha sugerido que forma parte de un circuito articulatorio, relacionado con la memoria de trabajo verbal14.

Figura 3.
(0,12MB).

A) Reconstrucción mediante tractografía por tensor de difusión de los fascículos operculares: porción horizontal del fascículo longitudinal superior (1), fascículo arcuato (2), fascículo longitudinal medial (3) y fascículo frontal oblicuo (4) en un hemisferio izquierdo. B) Terminaciones corticales a nivel del opérculo de la porción horizontal del fascículo longitudinal superior (1), fascículo arcuato (2), fascículo longitudinal medial (3) y fascículo frontal oblicuo (4) en un hemisferio izquierdo.

El fascículo arcuato es una conexión larga y directa entre los lóbulos temporal y frontal (fig. 1). En el lóbulo frontal el fascículo arcuato se conecta con la circunvolución precentral y con la porción posterior de la circunvolución frontal inferior y media9,15. En el lóbulo temporal, se conecta con la porción posterior de la circunvolución temporal inferior y media (fig. 3)9,10,16. La estimulación eléctrica intraoperatoria del fascículo arcuato induce parafasias fonémicas, concretamente alteraciones en la estructura fonológica de las palabras. La palabra diana se transforma por sustitución, omisión, adición o transposición de uno o más fonemas17. De acuerdo con el modelo de la doble vía semántica-fonológica de procesamiento del lenguaje, se considera el fascículo arcuato como el principal tracto de la vía fonológica dorsal18.

En resumen, tanto el fascículo arcuato como la porción horizontal del FLS son 2 conexiones muy importante que atraviesan los opérculos temporal, parietal y frontal. A nivel del opérculo frontal, ambos tractos tienen abundantes conexiones con el córtex premotor ventral y la parte posterior de la circunvolución frontal inferior. A nivel del opérculo parietal, la porción horizontal del FLS se conecta con la circunvolución supramarginal. La parte ventral de la circunvolución poscentral no tiene conexiones directas con el FLS pero por su interior discurren ambos fascículos para pasar desde el lóbulo parietal al frontal. Por último, la parte posterior del opérculo temporal está conectada con la porción horizontal del FLS.

Fascículo longitudinal medial

El FLM ha sido recientemente descrito en humanos pero su función sigue siendo desconocida. Makris et al.19 analizaron la trayectoria y las terminaciones de este tracto en 4 cerebros humanos empleando TTD. Este trabajo describe el FLM como un fino tracto de fibras situado en la profundidad del fascículo arcuato y que conecta la circunvolución temporal superior con la circunvolución angular. En el opérculo temporal, termina justo por delante de las conexiones de la porción horizontal del FLS (figs. 1 y 3). Basado en la conectividad anatómica, se ha especulado que en el hemisferio dominante podría tener un papel en la comprensión del lenguaje, y en el no dominante posiblemente desempeñe un papel en la atención espacial y en la memoria episódica19-21.

Fascículo frontal oblicuo

El FFO se ha descrito recientemente; es un tracto oblicuo que conecta la corteza premotora ventral y la pars opercularis de la circunvolución frontal inferior con el área motora suplementaria en la circunvolución frontal superior (figs. 1 y 3)22. Las propiedades funcionales de esta conexión son desconocidas. Un reporte reciente de un caso clínico correlacionó una lesión en el FFO con el desarrollo del síndrome Fox-Chavany-Marie23.

En el hemisferio dominante para el lenguaje, esta red perisilviana conforma el sustrato principal para el procesado de la función del lenguaje, mientas que en el hemisferio no dominante tiene también un papel importante en el lenguaje (articulación del habla, prosodia) y en otras funciones como la memoria, la percepción visuo-espacial y la percepción musical.

Fascículos que atraviesan la ínsulaFascículo fronto-occipital inferior

El FFOI es un tracto largo que conecta directamente el lóbulo frontal con los lóbulos temporal, parietal y occipital (fig. 2)7,24,25. Las terminaciones corticales exactas del FFOI no se conocen todavía con exactitud, debido a la fuerte intersección con las terminaciones de otros fascículos asociativos (principalmente el FLS). Estudios con TTD han descrito conexiones frontales del FFOI con el córtex prefrontal dorso-lateral y el córtex órbito-frontal11,25. Se ha reportado recientemente en un estudio que combina TTD y disección de fibras que dicho fascículo posee conexiones con la circunvolución frontal media y frontal inferior, y el córtex prefrontal dorso-lateral, así como el córtex órbito-frontal y el polo frontal24. Existe importante controversia respecto de las terminaciones corticales posteriores del FFOI. En una publicación reciente, se disecaron las fibras de 14 cerebros humanos post mortem con la finalidad de analizar las terminaciones corticales posteriores del FFOI7. Dicho estudio identificó conexiones con el lóbulo parietal superior, la convexidad occipital y las circunvoluciones fusiforme y temporal inferior.

Las funciones de este fascículo no se conocen con detalle y se ha relacionado con la atención, el procesamiento visual y el lenguaje26-28. La estimulación eléctrica intraoperatoria del FFOI induce parafasias semánticas (p. ej., sustitución de una palabra por otra con similitud semántica), con una alta reproducibilidad. Tomando en consideración estas observaciones, se ha postulado que el FFOI tiene un papel importante en el procesado semántico29,30.

A nivel de la ínsula, el FFOI discurre paralelo al fascículo uncinado, atravesando la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum. Posteriormente, los 2 fascículos atraviesan el istmo temporal. Recientemente, se ha analizado, mediante disección de fibras, el trayecto anatómico de estos 2 fascículos a nivel del istmo temporal6. Se ha observado que el fascículo uncinado atraviesa el tercio anterior del istmo temporal, atravesando la región del limen insulae y a unos pocos milímetros de distancia del surco limitante inferior de la ínsula. Por el contrario, el FFOI atraviesa los 2 tercios posteriores del istmo temporal, en la región entre el límite posterior del fascículo uncinado y el cuerpo geniculado lateral. En la porción lateral del istmo temporal, las fibras del fascículo uncinado se dirigen hacia delante para alcanzar la punta temporal, mientras que las fibras del FFOI se desvían en dirección posterior, discurriendo sobre el techo del asta temporal, superior y medial respecto a las radiaciones ópticas. En la parte más posterior del istmo temporal, las fibras del FFOI se incorporan al stratum sagital, donde discurre medial respecto al las fibras del fascículo arcuato y lateral respecto a las radiaciones ópticas. En este trabajo también se analizó la organización supero-inferior del istmo temporal. Se vio que las radiaciones auditivas y las fibras claustro-operculares e ínsulo-operculares de las cápsulas externa y extrema pasan a través del istmo temporal por encima FFOI, mientras que las radiaciones ópticas discurren por debajo.

Fascículo uncinado

El fascículo uncinado es un tracto asociativo con forma de letra «C» que conecta el lóbulo temporal anterior con el córtex frontal (fig. 2)25. Las conexiones corticales exactas de este tracto son todavía motivo de debate y en este contexto se han descrito conexiones con estructuras tan diversas como la amígdala, el hipocampo, la convexidad temporal anterior, los polos frontal y temporal, el área frontal basal y la circunvolución frontal inferior31-33.

El fascículo uncinado se considera que pertenece al sistema límbico; se ha implicado en el procesamiento de la emoción, la memoria, el procesamiento de patrones de conducta, el reconocimiento situacional social y el lenguaje. Estudios neuropsicológicos, de neuroimagen y de lesiones cerebrales en humanos han demostrado lesiones de este tracto en situaciones como el deterioro cognitivo leve o la demencia semántica, señalando que tiene un papel importante en la memoria episódica y la recuperación de recuerdos34. Se ha indicado recientemente que el fascículo uncinado puede formar parte de la red ventral semántica del lenguaje, de modo que la información se transmitiría hacia el polo temporal a través del fascículo longitudinal inferior y desde ahí se transmitiría por el fascículo uncinado hacia el lóbulo frontal35. Tras la resección del fascículo uncinado, se han reportado déficits transitorios del lenguaje36 y algunos estudios han encontrado déficits persistentes para recordar el nombre de personajes famosos, indicando que este tracto es parte de un circuito involucrado en la selección de la palabra adecuada para nombres propios37,38.

A nivel de la ínsula, el fascículo uncinado atraviesa la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum6. Como se ha explicado antes, el fascículo uncinado atraviesa el tercio anterior del istmo temporal y después se dirige hacia la punta temporal. El fascículo uncinado también atraviesa el istmo frontal para acabar en la región frontal basal y opercular.

Abordaje transopercular a la ínsula

El abordaje de gliomas insulares se encuentra entre uno de los más complejos de la neurocirugía. Se han descrito en detalle las dificultades anatómicas de este abordaje, como la gran profundidad a la que se encuentra la cisterna silviana, la presencia de las ramas de la arteria cerebral media y arterias lentículo-estriadas y la proximidad de la vía piramidal en el extremo caudal de la ínsula39-49. Sin embargo, la ínsula y los opérculos están situados en el centro de una compleja red de conexiones implicadas en importantes funciones cognitivas, como el lenguaje y la memoria. Por tanto, para la resección de estos tumores, es de importancia capital conocer la anatomía de estas conexiones. El primer paso del abordaje transopercular a la ínsula es confirmar mediante estimulación eléctrica intraoperatoria que no hay función en el opérculo41,50. A continuación, se extirpa esa parte del opérculo, lo que permite una amplia exposición de la superficie insular. En el siguiente paso, se extirpa el componente insular del tumor a través de los istmos que unen la ínsula con los lóbulos, o bien a través de la cisterna silviana. La presente revisión de la anatomía subcortical de la ínsula permite entender mejor los 2 pasos fundamentales del abordaje a la ínsula: la resección del opérculo y la extirpación del tumor que infiltra la ínsula.

A nivel del opérculo frontal, la pars opercular de la circunvolución frontal inferior y la corteza premotora ventral tiene importantes conexiones con el fascículo arcuato, porción horizontal del FLS y FFO. A nivel del opérculo parietal, la circunvolución poscentral no tiene conexiones directas con fascículos asociativos pero por su interior discurren el fascículo arcuato y la porción horizontal del FLS. La circunvolución supramarginal está conectada con la porción horizontal del FLS. A nivel del opérculo temporal, la parte posterior de la circunvolución temporal superior está conectada con la porción horizontal del FLS y con el FLM (figs. 3 y 4). Por tanto, hay 2 regiones del opérculo en las que es menos probable encontrar conexiones con fascículos asociativos, son la pars triangular y orbicular de la circunvolución frontal inferior, y la parte media y anterior de la circunvolución temporal superior (fig. 4). Estas regiones conforman 2 corredores anatómicos que dan acceso a la superficie insular. A través del corredor temporal, se tiene acceso a la parte inferior de la ínsula y a través del corredor frontal a la parte anterior y superior de la ínsula (fig. 4). La región más caudal de la ínsula está localizada en la profundidad del lóbulo parietal inferior, por lo que el acceso a esta región es limitado desde los corredores frontal y temporal. Por eso, para el acceso a esta región caudal de la ínsula, puede ser necesario un abordaje transilviano. Por otro lado, es necesario recalcar que la infiltración por parte del tumor de cualquiera de las otras zonas del opérculo puede inducir mecanismos de plasticidad que desplazan la función a pesar de ser zonas de elevada conectividad.

Figura 4.
(0,21MB).

A) Proyección superficial de la ínsula sobre el opérculo. Se representan las terminaciones corticales de los fascículos operculares. B) Representación de los corredores frontal y temporal que dan acceso a la ínsula en el abordaje transopercular. El corredor frontal está formado por la pars triangular y orbicular de la circunvolución frontal inferior. Este corredor da acceso a la parte anterior y superior de la ínsula. El corredor temporal está formado por la parte media y anterior de la circunvolución temporal inferior. Este corredor da acceso a la parte inferior de la ínsula.

A nivel de la ínsula, el FFOI discurre paralelo al fascículo uncinado, atravesando la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum (fig. 2). Por tanto, en la resección del tumor que infiltra la región ventral y anterior de la ínsula, se deben identificar y preservar estas conexiones para evitar secuelas. La utilización de estimulación eléctrica intraoperatoria permite realizar una resección segura hasta el margen profundo en contacto con estos fascículos. Respecto a la resección insular a través del istmo temporal, el tercio anterior de este istmo lo atraviesa el fascículo uncinado, mientras que los 2 tercios posteriores los atraviesa el FFOI. El corredor quirúrgico a través del istmo debe pasar en el espacio entre el surco limitante inferior de la ínsula y la superficie lateral del fascículo uncinado y el FFOI. Por otro lado, la preservación de estos tractos en el istmo temporal evitará también dañar las radiaciones ópticas porque están situadas debajo de estas conexiones.

Conclusiones

Los opérculos frontal, parietal y temporal son las regiones del cerebro más conectadas con fascículos asociativos. De hecho, se considera que las conexiones perisilvianas conforman la red fundamental que sustenta el lenguaje humano. Sin embargo, hay 2 regiones del opérculo en las que la conectividad disminuye de forma importante, son la pars triangular y orbicular de la circunvolución frontal inferior, y la parte media y anterior de la circunvolución temporal inferior. Estas regiones conforman 2 corredores anatómicos que dan acceso a la parte inferior y a la parte anterior y superior de la ínsula.

El corredor quirúrgico a través del istmo temporal para acceder a la ínsula debe atravesar el espacio entre el surco limitante inferior de la ínsula y la superficie lateral del fascículo uncinado y FFOI. La preservación de estos tractos en el istmo temporal evitará también dañar las radiaciones ópticas porque están situadas debajo de estas conexiones. Por último, en la resección profunda de la ínsula, se debe tener en cuenta que el FFOI y el fascículo uncinado atraviesan la porción anterior e inferior de la ínsula. Por tanto, estos fascículos representarán el margen profundo de la resección en esta región de la ínsula.

Financiación

No se ha recibido ningún tipo de financiación o renumeración para la elaboración del mismo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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